De acordo com a freqüência contraditória Historia da Família, a Camarilla foi criada no final da Revolta Anarquista do século XV. Os Membros do clã Ventrue clamam aos quatros ventos que foram instrumentos essenciais para a formação da seita, à qual muitos vampiros devem suas não-vidas. Com o reforço da Máscara, os Membros tiveram meios de despistar a Inquisição, uma parte da Igreja empenhada em destruir criaturas sobrenaturais.
Embora a Camarilla seja uma grande seita, apenas um pouco mais da metade dos trezes clãs participam ativamente de seus interesses. A seita reúne os representantes de cada um dos clãs para que decidam questões relevantes. Existem ainda os conclaves periódicos, abertos a todo e qualquer Membro da seita, usados para discutir assuntos importantes. Apenas os justicares, oficiais eleitos pelo Circulo Interno para cuidar dos assuntos referentes às Tradições podem convocar os conclaves. Os justicares são sempre muito velhos e muito temidos. Os vampiros conhecidos como arcontes auxiliam os justicares e seus encontros são geralmente eventos solenes.
Oficialmente, a Camarilla não reconhece a existência dos Antediluvianos de Caim. Argumenta-se que esses vampiros, se é que de fato existiram, sofreram há muito tempo a morte final e aqueles que fazem alusão a eles são publicamente ridicularizados